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Long-term social recognition memory in zebrafish

Publication . Madeira, Natália; Oliveira, Rui Filipe

In species in which individuals live in stable social groups, individual recognition is expected to evolve to allow individuals to remember past interactions with different individuals and adjust future behavior toward them accordingly. Thus, social memory is expected to be a ubiquitous component of social cognition of social species. However, few studies have investigated the occurrence of social memory in non-mammals. Here we evaluated the ability of zebrafish (Danio rerio) to recognize different conspecifics and to retain this information in long lasting (i.e. 24 h) memories. We used a social discrimination paradigm, adapted from mouse studies, in which the focal individual meets two pairs of conspecifics in two consecutive days: one conspecific is the same in both days and the other is different between days 1 and 2. If animals have the ability to discriminate between different conspecifics, it is predicted that they will spend more time exploring the novel than the familiar (i.e. already seen in day 1) conspecific. In this study, zebrafish with access to both olfactory and visual conspecific cues exhibited consistent recognition of a previously encountered (familiar) conspecific after a 24 h delay. This result supports the hypothesis that long-term social memory, previously described in mammals, is also present in zebrafish, hence extending the evidence for the presence of this type of memory to teleost fish.

2017Journal article

Restricted access

Genetic variation in the social environment affects behavioral phenotypes of oxytocin receptor mutants in zebrafish

Publication . Ribeiro, Diogo; Nunes, Ana Rita; Teles, Magda C; Anbalagan, Savani; Blechman, Janna; Levkowitz, Gil; Oliveira, Rui Filipe

Oxytocin-like peptides have been implicated in the regulation of a wide range of social behaviors across taxa. On the other hand, the social environment, which is composed of conspecifics that may vary in their genotypes, also influences social behavior, creating the possibility for indirect genetic effects. Here, we used a zebrafish oxytocin receptor knockout line to investigate how the genotypic composition of the social environment (Gs) interacts with the oxytocin genotype of the focal individual (Gi) in the regulation of its social behavior. For this purpose, we have raised wild-type or knock-out zebrafish in either wild-type or knock-out shoals and tested different components of social behavior in adults. GixGs effects were detected in some behaviors, highlighting the need to control for GixGs effects when interpreting results of experiments using genetically modified animals, since the genotypic composition of the social environment can either rescue or promote phenotypes associated with specific genes.

2020Journal article

Open access

Neurobehavioural and molecular mechanisms of social learning in zebrafish

Publication . Pinho, Júlia Sabrina Ferreira de; Oliveira, Rui Filipe

Os animais utilizam informação social e não social para tomarem decisões adaptativas que tem impacto no seu fitness. O uso de informação social traz vantagens como escapar a um predador, encontrar fontes de comida ou evitar lutas com indivíduos mais fortes, apenas por observação dos seus conspecíficos ou produtos relacionados com eles. A aprendizagem social ocorre quando os indivíduos observam o comportamento de outros ou as suas consequências para modificar o seu próprio comportamento. Esta estratégia comportamental é conservada entre espécies: os grilos, Nemobius sylvestris, adaptam o seu comportamento para evitar um predador depois de observar o comportamento de outros e mantem essas mudanças comportamentais, duradouramente, mesmo apos os demonstradores não estarem presentes; as abelhas operárias, Apis Mellifera, apresentam uma série de comportamentos motores estereotipados que informam outras operárias da localização precisa de uma fonte de comida. Os mecanismos neuronais da aprendizagem social não estão claramente compreendidos, e são o centro de debate nesta área de investigação. Alguns autores hipotetizam que os mecanismos neurais da aprendizagem social são partilhados, e outros autores defendem que a aprendizagem social é um domínio geral presente até em espécies solitárias. O principal objetivo deste trabalho é clarificar os mecanismos subjacentes a aprendizagem social e não social. Este trabalho subdivide-se em dois capítulos experimentais: o capítulo II, onde procuramos os circuitos neurais do condicionamento observado com um estímulo social ou não social; e capitulo III, no qual a eficácia de estímulos sociais químicos e visuais é testada num paradigma de condicionamento aversivo. Em ambos os capítulos, um gene de ativação imediata são usados como marcadores de atividade neuronal: no capítulo II utilizando a expressão de c-fos, por hibridação insitu, para mapear as regiões do cérebro recrutadas em aprendizagem social e não social; e no capítulo III, a reação quantitativa em cadeia da polimerase foi utilizada numa abordagem com genes e regiões do cérebro candidatas para perceber o envolvimento do sistema olfativo em aprendizagem social olfativa. No capítulo II, nós demonstramos que a aprendizagem social (SL) recruta diferentes regiões do cérebro quando comparada com a aprendizagem não social (AL): SL aumenta a expressão de c-fos nos bulbos olfativos, na zona ventral da área telencefálica ventral, na habénula ventral, no tálamo ventromedial e a AL diminui a expressão de c-fos na habénula dorsal e no núcleo tubercular anterior. Alem disso, conjuntos diferenciais de regiões cerebrais aparecem associados a aprendizagem social e não social depois de uma análise funcional da conectividade entre as regiões do cérebro. No capítulo III, nós mostramos que pistas sociais visuais, como a observação de um conspecífico a exibir uma resposta de alarme, não é eficaz como um estimulo não condicionado (US), mas pistas sociais olfativas, como substância de alarme, foi altamente eficiente como US em aprendizagem aversiva. Além disso, identificamos os bulbos olfativos como uma área do cérebro essencial para condicionamento observado olfativo. Uma análise funcional da coesão e conectividade dos núcleos do cérebro envolvidos em processamento olfativo mostraram uma rede apurada para condicionamento observado olfativo. Em resumo, a presente tese elucida o debate nesta área de investigação sobre os mecanismos da aprendizagem social. Este trabalho clarifica que ao nível comportamental a aprendizagem social requer um domínio geral e ao nível neuronal é necessária uma rede modular que permite a computação em simultâneo de várias informações com diferentes níveis de complexidade.

2019-07-29Doctoral thesis

Open access

Publication . Varela, Susana A. M.; Teles, Magda C; Oliveira, Rui Filipe

1. Knowing which of correlated traits are more strongly targeted by selection is crucial to understand the evolutionary process. For example, it could help in understanding how behavioural and cognitive adaptations to social living have evolved. 2. Social competence is the ability of animals to optimize their social behaviours according to the demands of their social environment. It is a behavioural performance trait that expresses how well a whole organism performs complex social tasks, such as choosing mates, raising offspring, participating in dominance hierarchies, solving conflicts or forming social bonds. Non‐social competence, on the other hand, is the ability of animals to optimize their non‐social behaviours according to the demands of their non‐social environment, such as finding food or avoiding predators. 3. Social and non‐social cognition are correlated lower‐level traits of social and nonsocial competence, respectively, encompassing the underlying psychological and neural mechanisms of behaviour that allow animals to acquire, encode, store and recall information about their social and non‐social environments. 4. Here, we employ the theoretical framework that selection acts on performance traits first and on lower‐level traits only secondarily, to propose a new approach to the study of the evolution of social cognition. 5. We hypothesize that when selection favours social competence, the cognitive system becomes more adapted to the social domain, making species biased for social information, and increasing their degree of sociality. The opposite can happen when selection favours non‐social competence. 6. The level of specialization that the cognitive system can attain depends on whether social and non‐social competence are correlated with the same cognitive lower‐level traits. This in turn will determine whether species will evolve a type of social cognition that is general—that contributes with cognitive abilities that can be used in both social and non‐social environments—or modular—that contributes with cognitive abilities that are specific to the social environment.

2019Journal article

Restricted access

Genetic variation in the social environment affects behavioral phenotypes of oxytocin receptor mutants in zebrafish